Tolkien missti báða foreldra sína í bernsku, föðurinn á fimmta ári en móðurina þegar hann var tólf ára. Hann átti einn bróður. Hét sá Hilary en það nafn kemur við sögu í einni bóka Tolkiens, Farmer Giles of Ham (1949; ísl. Gvendur bóndi á Svínafelli, 1979). Móðirin var katólsk og Tolkien gerðist katólskur árið 1900. Tók kirkjan að sér uppeldi bræðranna munaðarlausu þó að þeir byggju einnig hjá fjarskyldum ættingjum og vandalausum.
Árið 1916 gekk Tolkien að eiga Edith Bratt (1889-1971). Áttu þau fjögur börn, þrjá syni og eina dóttur. Sonurinn Christopher (f. 1924) var afar handgenginn skáldverkum föðurins og fer með höfundarréttinn. Hann er norrænufræðingur ágætur og hefur gefið út fornaldarsöguna Hervarar sögu og Heiðreks. Þrjú barna Tolkiens eru enn á lífi.
Tolkien var afburða námsmaður, einkum í málum. Hann lauk prófi frá Oxford-háskóla árið 1915 en barðist síðan í heimsstyrjöldinni fyrri og kvaðst hafa misst þar alla bestu vini sína nema einn. Meðal annars barðist hann í orrustunni við Somme þar sem mannfall Breta var stórkostlegt. Eftir stríðið beið hans hins vegar háskólakennsla í nær 40 ár þó að fyrst hafi hann unnið við Nýju ensku orðabókina (oft kölluð Oxford English Dictionary). Segja má að stríðið og orðabókarstörfin hafi í jöfnum mæli mótað skáldverk hans.
Tolkien kenndi við Leeds-háskóla í fimm ár (1920-1925) en var síðan prófessor við Oxford-háskóla í 34 ár (1925-1959). Hann hafði þó aldrei lokið nema grunnnámi við háskóla en Oxfordháskóli veitti MA-gráður án prófs. Tolkien var mikils metinn í heimi fræðanna og eftir hann liggja áhrifamiklar fræðilegar greinar, þar á meðal fyrirlesturinn Beowulf, the Monster and the Critics sem hafði mikil áhrif á rannsóknir á Bjólfskviðu, fyrir utan auðvitað öll skáldverkin. Íslenskumaður var Tolkien prýðilegur og var fremstur í flokki í leshring einum í Oxford sem einbeitti sér að íslenskum miðaldasögum. Nefndu þeir sig kolbítana (The Coalbiters). Meðal helstu vina hans í Oxford var C.S. Lewis, höfundur bókanna um Narníu, en saga hans er sögð í leikritinu og kvikmyndinni Shadowlands.
Helstu skáldverk Tolkiens eru barnabókin The Hobbit sem gefinn var út árið 1937 (ísl. Hobbit 1978, Hobbitinn 1997) og The Lord of the Rings sem kom út í þremur hlutum árin 1954-1955 (ísl. Hringadróttinssaga, 1993-1995). Tolkien leit þó jafnan á verkið sem eitt og orðið “trílógía” var honum mjög til ama. Þá kom The Silmarillion út eftir lát hans, árið 1977 (ísl. Silmerillinn 1999). Leit Tolkien á það sem mikilvægasta verk sitt en öðrum hefur þótt það heldur sérviskulegra en hin verkin tvö. Þá liggur eftir hann smælki og útgáfur fornra enskra ljóða (þar á meðal Gawain og græni riddarinn og Perlan).
Tolkien og frú bjuggu áfram nálægt Oxford eftir að hann lét af störfum en fluttu síðan til Bournemouth. Eftir lát konu sinnar fluttist Tolkien aftur til Oxford og lést þar 2. september 1973.